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真言宗豊山派の寺です。創建の年代は不明ですが、孝謙天皇の勅命で創建したといわれています。寺伝によると、その後延喜17年(917年)に高野山の三世無空上人が醍醐天皇から「王禅寺」の寺号を賜り、改めて創建されたとのことで、「関東の高野山」とも呼ばれていました。元弘3年(1333年)に 鎌倉攻めの新田義貞によって焼失しますが、建徳元(応安3年、1370年)に再興されました。最盛期には真言密教を修行する七堂伽藍を持つ学問寺として末寺からの上納により運営されており、檀家は持ちませんでした。日本最古の甘柿の品種と言われている「禅寺丸柿」が発見された寺として有名です。新田義貞の鎌倉攻めで焼失した寺の再建にあたることになった等海上人が再建の用材を探している最中に熟している柿を見つけ、あまりにも美味しかったので持ち帰り、村人に接木して栽培させたとされています。